Jacksonは1991年に映画”Crooked Hearts”で小さな役割で演技を始めました。 翌年、彼はWillie WonkaとThe Chocolate Factoryのミュージカル版でCharlieの役割を果たしました。 この時点で、演劇のキャスティングディレクター Laura Kennedyの助けを借りて、彼はWilliam Morris Agencyに参加しました。 その後すぐに、彼は若くて意欲的なホッケー選手を演じて、マイティ-ダックスシリーズのチャーリー（#96）の役割を上陸させました。
ジョシュア-ジャクソンは、ケビン-ウィリアムソンによって作成され、1998年から2003年までWBネットワーク上で走ったドーソンズクリークにペイシー-ウィッターとして出演し、ジェームズ-ファン-デル-ビーク、ミシェル-ウィリアムズ、ケイティ-ホームズも出演した。 ショーが中断されている間、彼は残酷な意図（サラ-ミシェル-ゲラーとライアン-フィリップが主演したLes Liaisons dangereusesのニューヨーク-ユッピーの適応）、スカルズ、オブジェクトの安全性、ララミー-プロジェクト、ブラッド-ピット、ジョージ-クルーニー、ホリー-マリー-コームズとのポーカーシーンに自分自身として登場するオーシャンズ-イレブンのリメイクでの短いカメオなどのいくつかの映画に出演した。 2000年には『ザ・シンプソンズ』のシーズン12にもゲスト出演し、ジェシー・グラスのキャラクターを演じ、リサ・シンプソンのエピソード「リサ・ザ・ツリー・ハガー」にも出演している。 また、2000年にはジェームズ-マースデン、ケイト-ハドソン、ノーマン-リードと共に映画”ゴシップ”に”ボー”として出演した。
ドーソンズクリークが2003年に終了した直後、ジャクソンはデニス-ホッパー（アメリカーノ）、ハーヴェイ-カイテル（太陽の影）、ドナルド-サザーランド（オーロラ）と一緒に映画で主役を演じた。 2005年、ジャクソンはイギリスに移住し、デイヴィッド-マメットの二人芝居”A Life in The Theatre”でパトリック-スチュワートと共にロンドン-ウエスト-エンドで舞台デビューを果たした。 この演劇は批評的で人気のある成功であり、その年の2月から4月にかけて上演された。 ジャクソンは、ブロードウェイで彼の手を試すために、ステージに戻ることを検討すると述べた。 彼の次の映画の役割は、”マイティ-ダックス”の共演者であるエミリオ-エステベス監督の”ボビー”であった。 彼は同じ名前のタイのホラー映画の米国リメイクShutterで主導的な役割を果たしました。 2009年3月6日に公開されたカナダのインディペンデント映画『One Week』のエグゼクティブ・プロデューサーを務めた。
2008年から2013年にかけて、Jjエイブラムス、ロベルト-オルチ、アレックス-カーツマンによるsfシリーズ”Fringe”でピーター-ビショップの主役を演じた。 2008年から2009年のシーズンでは、Cbsの『メンタリスト』に次いで2番目に高い評価を受けた。 BuddyTVは2010年の「TV’s100Sexiest Men of2010」で9位、2011年には19位、2012年には14位にランクインした。
ジャクソンは、映画の一週間の主役の俳優によって最高のパフォーマ 2010年4月12日に同賞を受賞した。 2010年にはサンディエゴ-コミコンの向かいにある風刺的なペイシーコンを開催し、ボウリングシャツを着用し、ドーソンズ-クリークのファンによって書かれたファンフィクションをコミコンの入り口で待っている人々に配った。 このイベントの映像は、ウィル-フェレルのFunny or Die celebrity humor websiteのために撮影していた”Pacey-Con”と題されたビデオのために記録された。 2013年、ジャクソンはIfcの映画『インエスケープブル』にマリサ・トメイとアレクサンダー・シディグと共に出演した。 ジャクソンは『フリンジを越えて』のコミックブック三部作からの最初の物語を書き、「ピーターとマシン」と題された。 ジャクソンは成功したショータイムのテレビ番組”The Affair”に出演し、不誠実なアリソン-ロックハートの主人公の夫であるコール-ロックハートを演じた。
2018年3月、ジャクソンは『Broadway,Children of a Lesser God』で演劇デビューし、元ろう者の学生サラ・ノーマン（ローレン・リドロフ）とプロとロマンチックな関係にある、聾学校の型破りな教師ジェイムズ・リーズを演じた。 2018年5月まで放送されていた。2019年、ジャクソンはNetflixのドラマミニシリーズ『When They See Us』で、弁護人のミッキー・ジョセフ役で主演した。2020年、JacksonはCeleste Ngの小説を原作としたHuluのミニシリーズLittle Fires EverywhereでReese WitherspoonとKerry Washingtonと共演しました。
ジャクソンは、同じ名前のポッドキャストに基づいて、Dr.Deathのタイトルロールにキャストされています。