elk van de drie gebouwen van het museum herbergt een collectie die overeenkomt met het tijdperk waarin het werd gebouwd.hoofdartikel: Telfair Academy de Telfair Academy bevat twee negentiende-eeuwse zalen en herbergt negentiende-en twintigste-eeuwse Amerikaanse en Europese kunst uit de permanente collectie van het museum, waaronder schilderijen, werken op papier, beeldhouwkunst en decoratieve kunsten.
Owens-Thomas House & Slave QuartersEdit
Het Owens-Thomas House & Slave quarters bevat een collectie decoratieve kunst die voornamelijk bestaat uit meubels van de Owens familie, samen met Amerikaanse en Europese objecten uit 1750 tot 1830. Daarnaast bevat de site intacte stedelijke slaven kwartalen en een parterre tuin.
Jepson CenterEdit
De Jepson Center for the Arts beschikt over moderne kunstgalerijen van de Zuid-Amerikaanse kunst, African American art, fotografie, werken op papier, twee galerijen voor grote reizende tentoonstellingen, een gemeenschap gallery, een kinderzwembad, galerij, en twee outdoor sculpture terrassen. Het bevat het Vogelmeisje standbeeld.