Jackson begynte å opptre i en liten rolle i filmen Crooked Hearts i 1991. Det neste året spilte Han Rollen Som Charlie i en musikalsk versjon Av Willie Wonka og Sjokoladefabrikken. På dette punktet, med hjelp Av stykket casting direktør Laura Kennedy, han sluttet Seg Til William Morris Agency. Kort tid etter landet Han Rollen Som Charlie (#96) i Mighty Ducks-serien, som spiller en ung og aspirerende hockeyspiller.Joshua Jackson fortsatte Med Å opptre Som Pacey Witter i Dawson ‘ S Creek, som Ble skapt av Kevin Williamson og kjørte PÅ THE WB network fra 1998 til 2003, Og hadde Også James Van Der Beek, Michelle Williams og Katie Holmes. Mens showet var på pause, opptrådte han i flere filmer, inkludert Cruel Intentions (En new York yuppie-tilpasning Av Les Liaisons dangereuses som også spilte Sarah Michelle Gellar Og Ryan Phillippe), The Skulls, The Safety Of Objects, The Laramie Project og en kort cameo i remake Av Ocean ‘ S Eleven der han opptrer som seg selv i en pokerscene med Brad Pitt, George Clooney og Holly Marie Combs, blant andre. I 2000 hadde han også gjesteroller I Sesong 12 Av The Simpsons, og uttrykte karakteren Til Jesse Grass, En «hunky miljøforkjemper» og kjærlighetsinteresse For Lisa Simpson i episoden «Lisa The Tree Hugger». Han ble også kastet som «Beau» i Filmen Gossip i 2000 med skuespillerne James Marsden, Kate Hudson og Norman Reedus.Kort tid Etter At Dawson ‘ S Creek ble avsluttet i 2003, spilte Jackson hovedrollen i filmer sammen Med Dennis Hopper (Americano), Harvey Keitel (Shadows in The Sun) og Donald Sutherland (Aurora Borealis). I 2005 flyttet Jackson til STORBRITANNIA og gjorde sin scenedebut På London West End med Patrick Stewart i David Mamets tomannsspill, A Life in The Theatre. Stykket ble en populær og kritisk suksess, og gikk fra februar til April samme år. Jackson sa at han ville vurdere å gå tilbake til scenen, for å prøve sin hånd På Broadway. Hans neste filmrolle var I Bobby, regissert Av Emilio Estevez, Jacksons co-star fra Mighty Ducks. Han spilte en hovedrolle I Shutter, EN amerikansk remake av En Thailandsk skrekkfilm med samme navn. Han spilte og fungerte som utøvende produsent I Den Kanadiske uavhengige filmen One Week, som åpnet 6. Mars 2009.Fra 2008 til 2013 spilte Jackson Hovedrollen Som Peter Bishop i science-fiction-serien Fringe, skapt av Jj Abrams, Roberto Orci og Alex Kurtzman. Serien dukket opp På Fox TV-nettverk og var den nest høyest rangerte nye show av 2008-2009 sesongen Etter CBS ‘ The Mentalist. BuddyTV rangert ham #9 på sin» TV ‘s 100 Sexiest Men of 2010″ liste, #19 i 2011 og #14 i 2012.
Jackson Ble nominert Til Genie Award for Beste Opptreden av En Skuespiller I En Ledende Rolle for filmen One Week. Han vant prisen 12. April 2010. Han holdt og var vert for den satiriske Pacey-Con i 2010, rett over gaten Fra San Diego Comic-Con, sporting en bowling skjorte og gi ut fan fiction, skrevet Av Dawson ‘ S Creek fans, til de som venter I Comic-Con inngangslinjen. Opptakene av hendelsen ble spilt inn for en video, med tittelen ‘Pacey-Con’, som han filmet For Will Ferrells Funny or Die celebrity humor nettsted. I 2013 Dukket Jackson opp I IFC-filmen Inescapable med Marisa Tomei og Alexander Siddig. Jackson skrev den første historien Fra tegneserien Beyond The Fringe, med tittelen «Peter og Maskinen». Jackson spilte i den vellykkede Showtime tv-show, The Affair, hvor Han spilte Cole Lockhart, hovedpersonen mann av utro Alison Lockhart.I Mars 2018 gjorde Jackson sin teaterdebut på Broadway, Children of a lesser God, hvor Han spilte James Leeds, En ukonvensjonell lærer på skolen for døve som kommer i et konfliktfylt profesjonelt og romantisk forhold med En tidligere døve student, Sarah Norman (Lauren Ridloff). Spillet gikk gjennom Mai 2018.I 2019 spilte Jackson rollen Som Forsvarsadvokat Mickey Joseph i Netflix-dramaserien When They See Us.I 2020 spilte Jackson sammen Med Reese Witherspoon og Kerry Washington i Hulus miniserie Little Fires Everywhere basert på Romanen Av Celeste Ng.Jackson har blitt kastet i tittelrollen I Dr. Death, basert på podcasten med samme navn.