En lo que fue su tercera audición, Bennett ganó el papel de la estrella del pop Cora Corman por su película debut en la comedia romántica de 2007 Music and Lyrics. Cantó varias canciones para la banda sonora de la película, incluyendo «Buddha’s Delight «y» Way Back into Love»; fragmentos de las canciones «Entering Bootytown» y «Slam» se escuchan durante las escenas de conciertos de la película, y su canción «Invincible» se reproduce durante los créditos finales. Ese mismo año, firmó con 550 Music / NuSound Records (part Epic Records), y comenzó a trabajar en su álbum debut, aunque uno nunca fue lanzado. Bennett realizó su primer concierto en vivo en The Mint en Los Ángeles el 19 de junio de 2008.
A pesar del auspicioso debut, Bennett no se abrió paso. Dijo en una entrevista en junio de 2016: «Ha sido un largo viaje para mí. Cada uno tiene un camino diferente; supongo que los oyes a todos. No se cuan común es el mío. No tenía un plan o meta a largo plazo. Sólo vine a Los Ángeles con un sueño. Nadie de mi familia salió de Ohio. En Los Ángeles, vi un montón de talento desperdiciado por miedo. Las probabilidades están en tu contra. Era un poco como Dorothy siguiendo el camino de ladrillos amarillos, supongo. Excepto que no había una bruja buena… Nada volvió a ser tan fácil . Fue un buen comienzo, estoy agradecido por la experiencia, pero quería más. Después de esa película, me aventuré de vuelta a la oscuridad, como hacen a menudo los actores. Y yo estaba completamente envuelto por ella. Me perdí, me quebré. Me rompieron el corazón los papeles que nunca tendría la oportunidad de interpretar, porque ya sabes cómo es. Incluso cuando un cineasta me señaló y dijo: «Quiero ponerte en esta película», nunca sucedió debido al aspecto financiero de nuestra industria. No era un nombre financiable, supongo. Pero siguió así, repetiéndose, durante muchos años. Rogué, luché, luché. No había otra opción, en realidad.
Después de firmar un contrato de tres películas con Warner Bros. (comenzando con Música y Letras), Bennett posteriormente protagonizó su segunda y tercera películas, the comedy College (2008) y the supernatural horror The Haunting of Molly Hartley (2008). También en 2008, hizo un cameo en Marley & Me. Al año siguiente, Bennett tuvo un papel principal junto a Julia Stiles en el cortometraje de Shekhar Kapur Passage. Luego coprotagonizó como Julie Campbell en la película de suspenso de terror The Hole, dirigida por Joe Dante. En 2010, apareció en la comedia de fantasía Kaboom y en el drama Arcadia Lost. En julio de 2010, Bennett fue elegido para la serie dramática de FX Outlaw Country junto a Luke Grimes, Mary Steenburgen y John Hawkes. El piloto fue filmado en 2010 antes de una reescritura y regrabaciones en abril de 2011. Permaneció en el limbo hasta noviembre de 2011, cuando FX anunció que no había sido elegido para una serie. El piloto de una hora y media de duración fue transmitido como una película de televisión el 24 de agosto de 2012.
Bennett luego consiguió el papel principal en la película de suspenso Kristy (2014). Luego apareció en la película dramática independiente Lost in the White City (2014), junto a Thomas Dekker y Bob Morley. También en 2014, Bennett co-protagonizó The Equalizer con Denzel Washington y Melissa Leo.
En 2015, Bennett protagonizó la película en primera persona de Ilya Naishuller Hardcore Henry. En 2016, apareció como Emma Cullen en The Magnificent Seven de Antoine Fuqua, coprotagonizó como Megan Hipwell en la adaptación cinematográfica dirigida por Tate Taylor de la novela de suspense de Paula Hawkins, The Girl on the Train, e interpretó a la actriz Mamie Murphy en la comedia dramática de Warren Beatty, Rules Don’t Apply. Las respuestas a las dos primeras películas fueron mixtas, mientras que la tercera fue recibida de manera más positiva. Las actuaciones de Bennett fueron elogiadas en las tres. En 2017, Bennett interpretó a Saskia Schumann en la película dramática de Jason Hall Thank You for Your Service. También había sido elegida para la película dramática musical Song to Song de Terrence Malick, junto a Christian Bale, pero sus escenas fueron cortadas más tarde.
En 2019, protagonizó y produjo el thriller psicológico Swallow, dirigido por Carlos Mirabella-Davis, que gira en torno a una mujer con pica. Tuvo su estreno mundial en el Festival de Cine de Tribeca en abril de 2019, donde Bennett recibió el premio a la Mejor Actriz. Su actuación en la película recibió excelentes críticas de los críticos que la llamaron «perfecta», «extraordinaria» y «magistral». Ese mismo año, protagonizó The Red Sea Diving Resort, dirigido por Gideon Raff, junto a Chris Evans.
En 2020, co-protagonizó dos adaptaciones de novelas, el thriller dramático The Devil All the Time dirigido por Antonio Campos, basado en la novela del mismo nombre; y Hillbilly Elegy, dirigido por Ron Howard, ambos para Netflix.