Cada uno de los tres edificios del museo alberga una colección correspondiente a la época en que fue construido.
Academia Telfaireditar
La Academia Telfair contiene dos salas de época del siglo XIX, y alberga arte estadounidense y europeo de los siglos XIX y XX de la colección permanente del museo, que incluye pinturas, obras sobre papel, escultura y artes decorativas.
Owens-Thomas House & Slave QuartersEdit
La casa Owens-Thomas& Slave Quarters contiene una colección de artes decorativas compuesta principalmente de muebles de la familia Owens, junto con objetos estadounidenses y europeos que datan de 1750 a 1830. Además, el sitio incluye cuartos de esclavos urbanos intactos y un jardín parterre.
Jepson CenterEdit
El Centro Jepson para las Artes cuenta con galerías de arte contemporáneo de arte sureño estadounidense, arte afroamericano, fotografía, obras sobre papel, dos galerías para grandes exposiciones itinerantes, una galería comunitaria, una galería para niños y dos terrazas de esculturas al aire libre. Contiene la estatua de la Niña Pájaro.